Bases moléculaires du sacrifice maternel chez le nématode C. elegans

Résultats scientifiques Développement, évolution

L’assimilation génétique est le processus évolutif au cours duquel un phénotype plastique initialement sensible à l’environnement devient fixé génétiquement et insensible à l’environnement. Malgré le caractère fondamental de ce concept de biologie évolutive, les bases moléculaires de l’assimilation restent très mal connues. Une nouvelle étude, publiée dans le journal Science Advances, montre qu’un simple changement de nucléotide est à l’origine de la fixation génétique d’un trait d’histoire de vie normalement induit par l’environnement.

Le comportement et l’histoire de vie d’un organisme varient considérablement avec les conditions environnementales. L’un des exemples les plus spectaculaires de cette plasticité phénotypique est l’éclosion interne des embryons et le matricide chez le nématode Cænorhabditis elegans. Lorsque la nourriture est abondante, les mères pondent des embryons qui éclosent et se développent dans le milieu extérieur. Au contraire, en l’absence de nourriture ou en présence de conditions environnementales stressantes, les embryons ne sont plus pondus mais éclosent et se développent à l’intérieur de leur mère, se nourrissant de son corps et entraînant sa mort. Le matricide par éclosion interne constitue ainsi un cas extrême de sacrifice maternel, qui permet la survie et le développement de la descendance malgré l’absence de nourriture.

La plupart des populations sauvages de C. elegans présente ce caractère plastique de la ponte, variant en fonction de l’environnement. Dans cette étude, les scientifiques ont fait une découverte surprenante : certaines souches sauvages montrent en effet une éclosion interne et un matricide de façon constitutive, et ce même en présence de nourriture. Ils ont identifié une variation génétique portant sur un seul nucléotide et entraînant un changement d’acide aminé dans le gène kcnl-1, qui code pour une sous-unité d’un canal potassique activé par le calcium. Cette mutation dite "gain de fonction", changeant une valine en leucine, cause une activation inappropriée du canal ionique qui conduit à une réduction de l’excitabilité du muscle vulvaire. Les embryons ne sont alors plus expulsés et éclosent à l’intérieur de la mère. Grâce à la technologie CRISPR, les chercheurs ont montré que la présence de ce seul variant génétique était suffisante pour induire un matricide constitutif tandis que son remplacement par le nucléotide canonique dans la souche d’origine suffisait à supprimer le matricide. Enfin, des expériences de compétition en laboratoire ont indiqué que ce variant pouvait se maintenir face au variant canonique, dans des conditions alternant abondance et absence de nourriture. La découverte de ce variant dans plusieurs souches sauvages originaires de multiples localisations géographiques sur le globe est également en faveur de sa maintenance par sélection naturelle dans certains habitats particuliers.

Ces résultats sont parmi les premiers montrant qu’une mutation spécifique dans un seul gène peut conduire à une perte évolutive de la sensibilité environnementale d’un phénotype probablement adaptatif.

FIGURE
© Christian Braendle

Figure : Le changement d’un seul nucléotide est responsable de la fixation génétique d’un phénotype normalement plastique dans sa version ancestrale : le matricide par éclosion interne des embryons.
La plupart des populations sauvages de C. elegans pondent leurs embryons lorsque la nourriture est abondante (à gauche), tandis qu’en absence de nourriture, les embryons éclosent et se développent à l’intérieur de la mère, entrainant son sacrifice (à droite). Ce phénotype ancestralement plastique est fixé génétiquement chez plusieurs souches sauvages de C. elegans par le changement d’un seul nucléotide dans la séquence du gène kcnl-1, codant pour un canal potassique activé par le calcium. Cette variation génétique naturelle réduit l’excitabilité du muscle vulvaire, causant l’éclosion interne des embryons et le matricide de façon constitutive, et favorisant ainsi la survie de la descendance en conditions adverses.

 

Pour en savoir plus :

A single nucleotide change underlies the genetic assimilation of a plastic trait.
Vigne P, Gimond C, Ferrari C, Vielle A, Hallin J, Pino-Querido A, El Mouridi S, Mignerot L, Frøkjær-Jensen C, Boulin T, Teotónio H,Braendle C
Science Advances 3 Février 2021. DOI: 10.1126/sciadv.abd9941

Contact

Christian Braendle
Chercheur CNRS à l'Institut de Biologie Valrose (iBV)

Laboratoire

Institut de Biologie Valrose (iBV) - (CNRS/Inserm/Université Côte d’Azur)
06108 Nice Cedex 2