Défense et croissance des plantes : deux voies oxydatives pour ajuster la réponse au jasmonate

Se défendre tout en préservant la croissance

Constamment soumises à des stress environnementaux comme les températures extrêmes, la sécheresse ou l’attaque par des parasites herbivores ou microbiens, les plantes déploient rapidement des réponses adaptatives grâce au fonctionnement de réseaux d’hormones de défense. Parmi celles-ci, les jasmonates forment une famille de composés dérivés de l’acide jasmonique (JA). Leur forme active, appelée JA-Ile, résulte de l’association du JA avec un acide aminé, l’isoleucine. Elle régule de nombreuses réponses permettant aux plantes de faire face à différents stress.

L’activation de ces défenses a toutefois un coût : elle s’accompagne d’une réduction de la photosynthèse et de la croissance, à l’échelle de la plante ou de la zone attaquée. La signalisation du jasmonate est responsable de cette réallocation de ressources de la croissance vers la défense, le temps de surmonter les conditions adverses. Les plantes doivent donc en permanence ajuster les niveaux d’hormone active pour s’adapter au mieux aux conditions de leur environnement.

Produite en réponse au stress, l’hormone JA-Ile ne s’accumule que temporairement, notamment grâce à deux mécanismes enzymatiques d’élimination. Le premier repose sur des enzymes de la famille CYP94, des cytochromes P450, qui modifient successivement le carbone situé à l’extrémité de la molécule, en position 12. Elles produisent ainsi le 12-OH-JA-Ile, puis le 12-COOH-JA-Ile, des dérivés de moins en moins actifs. 
Le second mécanisme fait intervenir des amidohydrolases, des enzymes qui détachent l’isoleucine. Leur action sur le 12-OH-JA-Ile libère notamment du 12-OH-JA.
Le fonctionnement coordonné de ces voies de dégradation, ou voies cataboliques, explique la formation de nombreux dérivés des jasmonates. Certains peuvent ensuite être associés à un sucre ou à un groupement sulfate, donnant des formes dites glucosylées ou sulfatées.

Deux molécules longtemps confondues enfin distinguées

Une autre voie de transformation fait intervenir les JA oxydases, ou JAO. Ces enzymes agissent directement sur l’acide jasmonique en lui ajoutant un groupement hydroxyle. Pendant près d’une décennie, leur produit a été considéré comme du 12-OH-JA. Selon ce modèle, cette molécule avait donc deux origines : la transformation directe du JA par les JAO et le clivage du 12-OH-JA-Ile.
Pourtant, des travaux pionniers menés dans les années 1990 avaient identifié chez différentes plantes un autre composé, le 11-OH-JA, ainsi que sa forme glucosylée, sans déterminer leur origine. Le 11-OH-JA et le 12-OH-JA sont des isomères : ils possèdent la même composition chimique, mais le groupement hydroxyle est placé sur deux carbones voisins. Cette différence est difficile à détecter. Les deux molécules se séparent de manière similaire par les méthodes chromatographiques habituelles et produisent les mêmes fragments lors des analyses par spectrométrie de masse.
Dès 2018, les scientifiques avaient envisagé que les JAO produisent du 11-OH-JA plutôt que du 12-OH-JA. Leurs premières analyses du produit formé par l’enzyme JAO ne retrouvaient en effet pas les caractéristiques structurales attendues pour le 12-OH-JA.

Dans cette étude, publiée dans la revue Nature Communications, plusieurs avancées ont permis de résoudre cette ambiguïté. Les scientifiques ont d’abord optimisé la séparation des composés par chromatographie liquide, couplée à la spectrométrie de masse, ou LC-MS. Leur identification a été guidée par une nouvelle référence de 11-OH-JA dont la synthèse a été sollicité auprès d’une équipe japonaise. Ils ont complété ces analyses par résonance magnétique nucléaire, ou RMN, qui renseigne sur l’organisation des atomes dans une molécule, et par l’étude de nombreuses lignées génétiquement modifiées d’Arabidopsis thaliana.
Ces approches ont démontré que les JAO produisent exclusivement du 11-OH-JA, et non du 12-OH-JA. Elles définissent donc une branche distincte du métabolisme des jasmonates, séparée de la voie CYP94–amidohydrolases qui produit le 12-OH-JA.

Blessure ou infection : des voies mobilisées différemment

La possibilité de distinguer ces deux molécules a ensuite permis de comparer leurs conditions de production. Les scientifiques ont étudié deux situations qui activent fortement la voie jasmonate : une blessure mécanique des feuilles, mimant les dommages causés par un insecte herbivore, et une infection par Botrytis cinerea, un champignon pathogène des plantes.
L’analyse de plantes mutantes a révélé que la blessure favorise la production de 12-OH-JA et de ses formes glucosylée et sulfatée, tandis que les formes dérivées du 11-OH-JA sont moins abondantes. À l’inverse, l’infection fongique stimule exclusivement l’accumulation de 11-OH-JA et de sa forme glucosylée.

Ces résultats montrent que les mécanismes qui atténuent la réponse au jasmonate sont mobilisés différemment selon l’agression. Les JAO agissent en amont de la formation de l’hormone active JA-Ile, en transformant directement son précurseur, le JA. Les CYP94 et les amidohydrolases interviennent en aval, une fois l’hormone formée. Selon le stress subi, la plante sollicite donc différemment ces voies et produit un ensemble particulier de dérivés.
En identifiant l’origine du 11-OH-JA et en permettant de le distinguer du 12-OH-JA, cette étude précise les mécanismes par lesquels les plantes modulent leur réponse hormonale. Les outils développés permettront désormais d’examiner la contribution de chacune de ces voies chez des espèces d’intérêt agronomique, pour mieux comprendre l’ajustement entre défense et croissance.

Légende : Modèle schématique décrivant les voies d’hydroxylation des jasmonates en réponse à deux stress foliaires chez Arabidopsis thaliana. L’acide jasmonique (JA) est synthétisé et activé par conjugaison à l’isoleucine (JA-Ile), ce qui conduit à de profonds changements transcriptionnels induisant les réponses de défense. Pour atténuer cette signalisation, la plante utilise des stratégies distinctes : en réponse à la blessure, le catabolisme de JA-Ile, conduisant au 12-OH-JA et à ses dérivés glucosylés et sulfatés, est préférentiellement induit, accompagné par une stimulation moindre de la voie JAO ; en réponse à l’infection fongique, la voie nouvellement décrite de 11-hydroxylation de JA par les JAO est exclusivement stimulée, au détriment de la formation de JA-Ile, ce qui permet de réprimer les défenses. L’intensité des flux métaboliques et l’accumulation des produits formés sont reflétées par l’épaisseur des flèches bleues. 

En savoir plus : Heitz, T., Marquis, V., Zumsteg, J. et al. The 11-hydroxy-jasmonic acid pathway expands jasmonate catabolic repertoire for stress-specific hormone attenuation in Arabidopsis. Nat Commun (2026). https://doi.org/10.1038/s41467-026-77608-8