Compétition bactérienne : l’évolution fait le tri dans les armes

Une arme moléculaire coûteuse à entretenir

Dans leur environnement naturel, les bactéries vivent rarement seules. Elles forment des communautés au sein desquelles elles coopèrent, mais sont aussi en compétition pour l’espace et les nutriments. Pour prendre l’avantage sur leurs voisines, de nombreuses bactéries à Gram négatif, un groupe caractérisé par une enveloppe comportant deux membranes, produisent un harpon moléculaire. Celui-ci projette une flèche qui perfore les cellules voisines pour y injecter des toxines.

Cette arme, appelée système de sécrétion de type VI (T6SS), leur confère un avantage décisif dans la compétition pour les ressources et les niches écologiques. Mais posséder et utiliser une telle arme n’est avantageux que si elle permet effectivement d’éliminer des concurrents. 

Les souches d'Escherichia coli cultivées depuis des décennies en laboratoire, sans autres espèces bactériennes, sont totalement dépourvues de ce système, alors que leurs ancêtres et les souches récemment isolées en possèdent souvent une ou plusieurs copies. Comment cette arme est-elle perdue lorsqu’elle n’est plus utile ?

Après 640 générations, une arme conservée seulement si elle reste utile

Pour répondre à cette question, les scientifiques ont eu recours à l’évolution expérimentale dans une étude publiée dans la revue Current Biology. Cette approche consiste à cultiver des populations sur de nombreuses générations successives, dans des conditions stables et contrôlées, afin d’observer les mutations qui apparaissent et sont favorisées au fil du temps.

Ils ont ainsi propagé une souche pathogène d'Escherichia coli porteuse d'un T6SS actif pendant environ 640 générations. Selon les conditions expérimentales, elle était confrontée à des bactéries sensibles à cette arme ou à des bactéries naturellement immunisées contre son action.

Les résultats montrent que face à des concurrentes sensibles, l'activité du T6SS est largement conservée au cours de l’évolution. À l’inverse, face à des concurrentes immunisées, pour qui l'arme ne procure plus cet avantage, environ 90 % des clones perdent ou atténuent fortement cette activité. Le système est donc conservé tant qu'il procure un avantage compétitif, tandis que l’évolution favorise son abandon lorsqu'il devient inutile, probablement parce que sa fabrication représente un coût énergétique pour la cellule.

Des mutations qui ciblent la machinerie et sa régulation

Le séquençage des génomes des bactéries ayant perdu leur capacité d’attaque révèle plusieurs chemins évolutifs conduisant au même résultat. La majorité de ces mutations empêche l’expression des gènes du T6SS, nécessaire à la fabrication de l’arme, ou touche directement les protéines qui constituent le harpon. 

D'autres mutations, plus inattendues, affectent une protéine appelée RfaH. Celle-ci facilite la transcription de longs opérons et permet donc la transcription de l’ensemble des gènes codant le T6SS. Ce mode de régulation, jusqu'ici insoupçonné pour le T6SS, s'avère conservé chez de nombreuses entérobactéries, y compris des pathogènes pour les humains, les animaux et les végétaux.

Ces travaux montrent ainsi que le maintien des armes bactériennes dépend étroitement du contexte écologique. Une fonction avantageuse face à un concurrent sensible peut devenir superflue lorsque celui-ci est immunisé, favorisant alors l’apparition de bactéries qui réduisent ou abandonnent cette fonction.

Figure : La bactérie E. coli entéroaggrégatif produisant un système de sécrétion de type VI (T6SS) fonctionnel (en vert) a été mise en compétition, pendant environ 640 générations, avec des bactéries soit sensibles à cette arme (en violet), soit naturellement immunisées contre elle (en bleu). Face à des compétiteurs sensibles, le T6SS reste actif au terme de l'évolution. Face à des compétiteurs immunisés, pour qui l'arme est sans effet, il est perdu ou fortement atténué chez la majorité des clones évolués.